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Il 28 agosto 1462, a seguito dell'ultimazione dei lavori che trasformarono il piccolo borgo di Corsignano nella nuova città di Pienza, Pio II emanò una bolla con la quale conferiva il Patronato ai Piccolomini Todeschini sulla Cattedrale, Prepositura, Canonicati e Opera di Pienza. Con questo importante documento, denominato in seguito dai giuristi settecenteschi "Bolla del Riservo del Patronato" il pontefice impartiva le direttive per la costituzione dell'Opera del duomo, che per un buon funzionamento deve necessariamente operare con tutte le figure istituzionali locali rappresentanti l'intera città laica e religiosa, ed anzi di tale unione spirituale la buona conservazione del duomo e dei suoi arredi rappresenta il simbolo e la prova.
La storia dell'Opera, però, si è svolta durante i secoli lontano dai desideri del pontefice, che delegando ad altri il buon funzionamento dell'Ente lo ha costretto ad una eteronomia pressoché completa; in definitiva la storia può essere descritta come un succedersi di scontri giuridici e di influenze preponderanti che segnano però, nel corso degli anni,un sostanziale lento processo verso l'autonomia.
Non vi sono notizie certe sulla fondazione dell'Opera. E' solo con le Costituzioni capitolari del vescovo Giovanni Cinughi del 28 novembre 1464, pochi mesi dopo la morte del fondatore, che le disposizioni contenute nella Bolla trovano applicazione. Il capitolo più importante riguardante l'opera è il XXXIV " De eletione operariorum" in cui si prescrive l'elezione di tre operai da parte della Comunità, tra i quali i Patroni possono sceglierne due. 
Rispettando in pieno il disegno di Pio II, la sistemazione disegnata dal vescovo Cinughi vede l'opera completamente subordinata al Capitolo, che esercita la sua autorità attraverso la figura centrale del canonico Camerlengo, vero responsabile della gestione dell'opera, sotto il Sindacato del vescovo e dei Patroni, a quel tempo i nipoti del Papa, Giacomo ed Andrea.
Malgrado quanto disposto dalla Bolla e dalle Costituzioni capitolari del vescovo Cinughi,i Piccolomini, con la passiva compiacenza dei vescovi, continuarono a nominare autonomamente l'operaio, senza il vincolo della terna presentata dalla Comunità ed allontanando dalla gestione il canonico camerlengo.
Si deve al vescovo Gioia Dragomanni, non legato ai Piccolomini da vincoli di parentela, il tentativo di limitare l'eccessiva autorità acquisita dai patroni. La soluzione data da questo prelato ricalcava quella del vescovo Cinughi; l'amministrazione, sottratta all'operaio, venne riassegnata al camerlengo della Massa Capitolare; i due operai, nuovamente subordinati al camerlengo, vennero scelti dai patroni nella terna presentata dalla Comunità e confermati dal vescovo, che si riservò, a norma del Concilio di Trento, la revisione dei conti. 
Solo nel 1939, con la costituzione della Fabbriceria, eretta con regio decreto del 2 dicembre n° 2262, il processo di secolarizzazione dell'opera, che ha avuto nel corso del XVIII secolo momenti di fortissima tensione tra autorità vescovile e ministri laici, può considerarsi concluso. Un nuovo statuto della Fabbriceria è entrato in vigore nell'aprile del 1992.